Erin Morley naît en 1980 à Salt Lake City dans l'Utah aux États-Unis. Elle découvre très vite la musique à travers ses parents. Tous deux Mormons, ils font partie des ensembles les plus réputés de l’Église Mormone, lui comme chanteur, elle comme violoniste. Erin Morley étudie le piano et le violon avec sa mère dès trois ans. Elle commence à prendre des cours particuliers de piano à 11 ans et rejoint une chorale durant la même période. Suite à une production de la comédie musicale Le Roi et moi de son lycée dans laquelle elle tient le rôle féminin principal, ses parents lui découvrent des aptitudes pour le chant et la persuadent de prendre des cours particuliers. Très vite, sa tessiture de soprano colorature impressionne son instructrice. Elle est admise à l’Eastman School of Music dans l’État de New York, en chant mais pas en piano. Elle intègre ensuite la Julliard School jusqu’en 2007. Parallèlement, elle fait ses débuts sur scène à l’Opéra de New York dans le rôle de Giannetta dans L'Elixir d'amour de Donizetti en 2006. Elle suit le prestigieux Lindemann Artist Development Program du Met de 2007 à 2010, ce qui lui donne l'occasion de jouer des petits rôles sur l'illustre scène. Durant la même période, elle tient des rôles plus conséquents sur d'autres scènes, comme l'opéra de Wolf Trap en Virginie (où elle joue notamment Zerbinetta, rôle exigeant de colorature, dans Ariane à Naxos de Richard Strauss en 2008).

Elle est remarquée en Marguerite de Valois dans Les Huguenots de Meyerbeer au Bard Summerscape Festival. Une fois sa formation finie, Erin Morley obtient des rôles de plus en plus conséquents au Met : Woglinde dans L'Or du Rhin de Wagner (2010), l’Oiseau de la forêt dans Siegfried (2011) puis Constance dans les Dialogues des Carmélites de Poulenc (2013). Elle fait ses débuts en dehors des États-Unis en 2012 dans le rôle de Gilda dans Rigoletto de Verdi à Valence. Sa voix agile de colorature lui permet de jouer les rôles les plus exigeants comme la Reine de la Nuit dans La Flûte enchantée de Mozart (à Santa Fe en 2010), Sophie dans Le Chevalier à la rose de Richard Strauss (son premier grand rôle au Met, qu'elle obtient au pied levé en 2013, ne devant initialement être qu'une doublure) ou Olympia dans Les Contes d'Hoffman d'Offenbach (de retour au Met en 2015). Elle fait ses débuts à l'Opéra de Paris en 2014 dans le rôle de Konstanze dans L'Enlèvement au Sérail de Mozart, et reprend son rôle de Gilda la même saison pour ses débuts à Vienne. Elle chante Zerbinetta dans Ariane à Naxos de Strauss à Minneapolis. En 2016, elle est à Munich dans Arabella de Strauss (Fiakermilli). Elle chante pour la première fois le rôle-titre de Lucia di Lammermoor de Donizetti à Nancy dans une mise en scène de Jean-Louis Martinelli. Elle sert en 2017 le répertoire américain pour ses premiers pas à Houston, sous les traits de Chiang Ching dans Nixon en Chine de Adams. L’année suivante, elle chante Cunégonde dans Candide de Bernstein à Los Angeles et retrouve La Flûte enchantée au Met, mais cette fois dans le rôle de Pamina. Puis, en 2019, elle interprète Tytania dans le Songe d'une nuit d'été à Vienne. 

En 2020/2021, Erin Morley se rendra à l’Opéra de Vienne pour reprendre plusieurs rôle : Tytania dans Le Songe d'une nuit d'été en novembre, Zerbinetta dans Ariane à Naxos en novembre puis en mars et Sophie dans Le Chevalier à la Rose en décembre.