Fuyant ses créanciers allemands, Wagner décide de tenter sa chance en France en septembre 1839 et de présenter un nouvel ouvrage en un acte à l'Opéra de Paris. Dès le mois de mai 1840, le compositeur commence à écrire à Meudon une première version en prose du livret en s'inspirant librement des « Mémoires de Monsieur de Schnabelewopski » (1834) de Heinrich Heine, poète germanique exilé à Paris qui lui donna son accord pour adapter sa nouvelle. Parallèlement à l'élaboration du livret en vers achevée en mai 1841, la composition musicale était déjà amorcée avec quelques extraits, dont la « Ballade de Senta » et le début de l'acte III. Malgré l'achat du plan du livret par Léon Pillet, le directeur de l'Opéra de Paris, les relations avec cette maison n'aboutiront à aucune commande : les ébauches de Wagner seront confiées au poète Paul Foucher ainsi qu'au compositeur Louis-Philippe Dietsch. Le reste de l'opéra fut composé pendant l'été 1841 à l'exception de l'Ouverture et de l'orchestration, complétées en novembre de la même année.

Après les désillusions auxquelles Wagner s'est confronté dans la capitale française, il part en 1842 à Dresde pour faire représenter son troisième opéra, Rienzi, dont le succès l'encourage à présenter un nouvel ouvrage lors de la saison suivante. Le Vaisseau fantôme est représenté pour la première fois le 2 janvier 1843 au Königsliches Opernhaus de Dresde, sous la direction du compositeur. Cependant, l'opéra n'enthousiasme pas le public et n'est représenté que quatre fois à Dresde, tandis que sa carrière internationale ne se confirmera qu'à partir de la décennie 1870.

Si le Vaisseau fantôme se démarque des précédents ouvrages, le fait qu'il ait été composé pendant les années où Wagner cherchait à s'établir en France peut expliquer le sentiment d'une « œuvre inaboutie » qu'elle laissera chez le compositeur jusqu'à une période assez tardive de sa vie. Ainsi, le compositeur apporte des changements conséquents dans une première révision de l'opéra en 1860 avec l'ajout de vingt-et-une mesures à la fin de l'Ouverture, et une réécriture du troisième acte. Par ailleurs, l'idée d'une révision complète émerge fréquemment dès 1865 dans la correspondance du compositeur et dans les témoignages de sa femme Cosima. Enfin, le Vaisseau fantôme fait partie du répertoire programmé au Festival de Bayreuth, contrairement aux opéras de jeunesse que sont Les Fées, La Défense d'aimer et Rienzi qui en ont été exclus.