L’opéra de Versailles est inauguré le 16 mai 1770. Sa construction intervient longtemps après les premiers projets, lancés dès le règne d'un Louis XIV soucieux de disposer d'une salle de spectacle rivalisant avec les plus grandes salles parisiennes, afin que ses courtisans n'aient aucun besoin de se rendre à Paris. En effet, la construction d’une salle de spectacle digne du château de Versailles est sans cesse repoussée en raison de diverses contraintes budgétaires. Versailles doit composer avec des installations temporaires ou avec des petites salles inadéquates, surtout pour les pièces exigeant une machinerie élaborée. Finalement, l’opéra est inauguré sous le règne de Louis XV, à l’occasion du mariage du Dauphin (futur Louis XVI) avec Marie-Antoinette, célébré par une représentation de Persée de Lully.

La salle, dessinée par Ange-Jacques Gabriel, l’architecte de Petit Trianon, est l’une des plus somptueuses d’Europe, chef d’œuvre de l’époque classique, avec ses proportions élégantes et son usage astucieux des miroirs pour prolonger l’espace. Ayant été bâtie sous d'importantes contraintes de temps (la salle devant être prête pour le mariage royal) et d'argent, la salle est entièrement construite en bois (y compris ses colonnades en faux marbre). Avec ses 712 places, elle est également la plus grande d’Europe au moment de son inauguration.

Néanmoins, cette salle ne sera finalement que très peu utilisée. En effet, la Révolution intervient dix-neuf ans à peine après la construction. Or, l'opéra n'est utilisé, durant les dernières années de l’Ancien Régime, que lors des mariages royaux. Dans ces occasions, les représentations d'opéra sont précédées d'un banquet servi à la famille royale sur scène, devant les spectateurs installés dans la salle. Elles sont également suivies d'un bal pour lequel la scène est prolongée jusqu'au pied du premier balcon, des loges étant installées sur scène afin de permettre à chacun d'assister aux réjouissances royales.

L’Opéra est totalement inutilisé après la Révolution jusqu’au règne de Louis-Philippe, qui le remet en état, à l’occasion d’une représentation du Misanthrope de Molière en 1837. L’opéra sert également de salle de banquet durant le Second Empire lors d’une visite de la reine Victoria et du prince Albert en 1855. Lors de la Commune de Paris en 1872, l’Opéra de Versailles abrite l’Assemblée Nationale, qui y demeure jusqu’en 1876. Le Sénat y siège de 1876 à 1879, puis l’opéra tombe de nouveau à l'abandon.

Le conservateur André Japy mène une campagne de restauration de l’opéra de 1952 à 1957. L’opéra rouvre le 9 avril 1957 avec une représentation du deuxième acte des Indes Galantes de Rameau en présence de la Reine d’Angleterre. Depuis sa réouverture, l’Opéra de Versailles accueille des événements musicaux.

C’est n’est néanmoins que depuis 2009 que l’Opéra de Versailles connaît des saisons régulières, programmées par Château de Versailles Spectacles, la filiale privée du Château de Versailles. La programmation met en avant le répertoire baroque et classique associé à l’époque de la grandeur du Château de Versailles. Ainsi, la saison 2014-2015 commémore le 250^e anniversaire de la mort de Rameau avec des représentations de Dardanus, de Zaïs et des Boréades. Sous l'impulsion de son directeur Laurent Brunner, l'opéra s'est rapidement imposé parmi les salles les plus prestigieuses du monde, accueillant chaque année des personnalités comme William Christie, Marc Minkowski (les Boréades en 2015) ou Natalie Dessay (en récital en février 2015).