Le Théâtre de Rennes a été conçu par l’architecte Charles Millardet et inauguré le 29 février 1836. Il s'agissait alors de l’unique salle de spectacle de la ville, qui n’était pas réservée à l’art lyrique. Elle défraie la chronique lors de sa construction en raison de sa façade en rotonde dont l'esthétique déplaît. Cependant, lorsque le théâtre est détruit lors d’un incendie en 1856, il est reconstruit à l’identique.

En 1968 est créé la Maison de la Culture, rebaptisée ensuite Théâtre National de Bretagne. L’activité théâtrale est recentrée sur cette nouvelle institution en 1993, à la prise de fonction de Daniel Bizeray, tandis que le théâtre prend le nom d’Opéra de Rennes et se recentre sur la musique.

Depuis 2005, le directeur de l’Opéra de Rennes est Alain Surrans. Le répertoire programmé couvre toute l’histoire de l’opéra jusqu’à des œuvres contemporaine. L’Opéra programme cinq ou six opéras par saison, souvent des coproductions, assurant une vingtaine de soirées lyriques au total.