Acte I

A Venise en 1457, le Conseil des dix et la Junte, avec à leur tête respectivement Loredano et Barbarigo, s’apprêtent à se réunir autour du Doge, afin de rendre la justice (« Silenzio… Mistero… »). Jacopo Foscari, le fils du Doge, est extrait de sa prison par le Valet du Conseil. Exilé malgré son innocence dans le meurtre, sept ans plus tôt, du chef du Conseil des dix, Ermolao Donato, ce dernier se sait déjà condamné par le Conseil (« Brezza del suol natìo »).

De son côté, sa femme Lucrezia Contarini est en prière (« Ah sì, conforto ai miseri ») lorsque sa suivante Pisana lui annonce que Jacopo a été condamné à un nouvel exil en Chypre. Sa fureur éclate (« La clemenza ?  s'aggiunge lo scherno »). A la sortie du Conseil, chacun se félicite que justice ait été rendue, même envers le fils du Doge. Une lettre écrite par Jacopo au Duc Sforza de Milan afin que ce dernier interfère en sa faveur, prouve sa culpabilité aux yeux des juges (« Tacque il reo ! »).

Dans ses appartements, le Doge Francesco Foscari est meurtri de n’avoir pu sauver son fils face au Conseil (« O vecchio cor, che batti »). Un Serviteur annonce Lucrezia Contarini : cette dernière vient le supplier d’écouter son amour paternel et de sauver Jacopo (« Tu pur lo sai che giudice »).

Acte II

Dans sa prison, Jacopo voit sa raison s’égarer : il est hanté par une apparition décapitée du Général Carmagnola, condamné injustement 25 ans plus tôt par le Conseil des dix (« Non maledirmi, o prode »). Il reçoit la visite de sa femme Lucrezia. Elle lui annonce la sentence, qui les désole (« No, non morrai ; ché i perfidi ») mais ne les dépouille pas de tout espoir (« Maledetto chi mi toglie »). Ils sont rejoints par Francesco Foscari, qui réconforte son fils en lui témoignant l’amour qu’il lui porte (« Ah, padre ! Figlio ! Nuora ! »). Loredano (qui tient Francesco Foscari responsable de la mort de son père) leur annonce que le navire qui doit emmener Jacopo est prêt à larguer les amarres, sa femme et ses deux enfants ayant interdiction de partir avec lui (« Ah sì, il tempio che mai non s'arresta »).

Le Conseil se réunit de nouveau pour annoncer la sentence au condamné (« Che più grave ; si tarda ? »). Le Doge paraît, désolé. Son fils est ensuite amené, suppliant son père de prendre sa défense. Mais alors que celui-ci, désormais revêtu de sa couronne de Doge, se montre intransigeant, Lucrezia et ses enfants se jettent dans les bras de Jacopo. Si Barbarigo est attendri par la scène, Loredano, voyant sa vengeance aboutir, triomphe, et presse le départ (« Legga il reo la sua sentenza »).

Acte III

Une foule festive se réunit place Saint-Marc : Barbarigo et Loredano se réjouissent que le peuple semble si insensible aux mouvements politiques en cours (« Alla gioia ! Alle corse »). Le cortège accompagnant Jacopo vers le navire devant l’emmener fend alors la foule. Se sachant proche de la mort, ce dernier confie son vieux père et ses enfants à Lucrezia, puis monte dans la galère (« All'infelice veglio »).

Dans son palais, le Doge pleure la perte de son quatrième fils (« Oh, morto fossi allora »). Barbarigo entre alors et l’informe que sur son lit de mort, un certain Nicolo Erizzo a avoué le meurtre d’Ermolao Donato, apportant la preuve que Jacopo est innocent. Mais Lucrezia, criant vengeance, annonce que Jacopo n’a pas survécu au déchirement de la séparation (« Più non vive ! L'innocente »). Déjà, le Conseil des Dix mené par Loredano se présente, lui demandant d’abdiquer, son âge et sa douleur ne lui permettant plus de régner. Francesco Foscari tente de résister mais doit finalement obéir (« Questa dunque è l'iniqua mercede »). Les cloches sonnent alors, annonçant que son successeur, déjà, a été désigné. Apprenant qu’il est remplacé par le médiocre Malipiero, Foscari s’effondre, sans vie. Loredano exulte (« Quel bronzo ferale »).