Avant l’actuel Théâtre de l’Athénée, il existe sur le même emplacement une gigantesque salle de spectacle, l’Eden-Théâtre, construite au début des années 1880. La salle, d’un style orientaliste resplendissant, brille plus par son esthétique que par sa fonctionnalité, et ne fait pas long feu. Au bout de plusieurs tentatives infructueuses de refontes, l’établissement ferme définitivement ses portes au début des années 1890. La salle actuelle de l’Athénée est en réalité un foyer de l’Eden-Théâtre réaménagé en théâtre à l’italienne, qui ouvre ses portes sous le nom de Comédie Parisienne en 1893. Elle conserve d’ailleurs certains motifs d’inspiration indienne dans les plafonds, uniques reliques de l’Eden-Théâtre. En 1896, la salle prend le nom d’Athénée, en référence au lieu de réunion des philosophes et des poètes de la Grèce Antique. La même année, l’entrée est transposée de la rue Boudreau au square intérieur de l’Opéra.

C’est surtout à partir de 1934 que l’Athénée va acquérir ses lettres de noblesse, quand il passe sous la direction de Louis Jouvet, qui y reste jusqu’à sa mort en 1951. Celui-ci y promeut un théâtre d’art, comprenant aussi bien des reprises des classiques, comme par exemple L’école des femmes de Molière, qu’un soutien assidu de la création, en particulier de Jean Giraudoux, qui y crée la majeure partie de ses pièces. Après sa mort, le Théâtre est renommé Athénée-Théâtre Louis Jouvet en son honneur.

C’est sous la direction de Pierre Bergé, qui centre la programmation sur la scène expérimentale, que l’Athénée s’ouvre à l’art lyrique. Pendant son mandat, de 1977 à 1981, ses Lundi musicaux accueillent parmi les plus grandes voix de leur époque, telles que Ruggero Raimondi, Felicity Lott, Barbara Hendricks, José van Dam, Jessye Norman, Kiri Te Kanawa ou Montserrat Caballé.

L’Athénée devient un théâtre public en 1982, quand Pierre Bergé le cède à l’état contre un franc symbolique. La nouvelle directrice, Josyane Horville, fait de l’Athénée un lieu d’accueil de compagnies nomades. L’actuel directeur, Patrice Martinet, prend ses fonctions en 1993. Il mène d’importants travaux de restauration en 1996. Ces dernières années, l’Athénée réalise des mises en scène lyriques, souvent trois ou quatre par saison. Les dimensions de la salle ne permettant pas d’accueillir des grands orchestres, ce sont des partitions intimistes qui y sont jouées. La programmation met l’accent sur les œuvres contemporaines, comme Les Enfants Terribles de Philip Glass en 2009 ou Julie de Boesmans en 2010, les opérettes, comme La cour du roi Pétaud de Delibes en 2008 ou La Grande-Duchesse de Gérolstein d'Offenbach en 2013, ou des raretés telles que Riders to the sea de Vaughan Williams ou l’opéra baroque pour marionnettes Caligula de Pagliardi en 2012. L'Athénée s'investit dans des créations en concert, mais pas en lyrique. Ainsi, Théâtre acoustique II, Fête dans le vide de Pedro Garcia-Velazquez, pour orchestre de chambre sonorisé et électronique avec soprano soliste, est créé avec l'orchestre Le Balcon en 2015.